Impacts of karenia brevis algal blooms on wildlife in the gulf of Mexico between 2015 and 2019 : case study from data collected at the Clinic for the Rehabilitation of Wildlife, on Sanibel Island (Fl, United States)
Impacts sur la faune sauvage de la prolifération de l'algue karenia brevis dans le golfe du Mexique entre 2015 et 2019 : Etude de cas à partir des données collectées dans le centre de soins Clinic for the Rehabilitation of Wildlife à Sanibel Island (Fl. Etats-Unis)
Résumé
« Red Tides » due to the dinoflagellate Karenia brevis algal blooms occur annually in South-West Florida. K. brevis produces several neurotoxins named brevetoxins. Wildlife exposure to these toxins, through ingestion or inhalation, causes acute or chronic symptoms that can lead to the animals’ death. The brevetoxins’ effect on piscivorous birds is poorly understood, although some studies showed an increase in neurological symptoms’ occurrence during red tides. A large number of double-crested cormorants are admitted with neurologic signs to CROW, on Sanibel Island. We conducted this study to evaluate Karenia brevis’s proliferation and its effects on cormorants, by focusing on three major goals : (1) to give a clinical and epidemiological description of brevetoxicosis in cormorants admitted to rehabilitation centres (2) to study the spatiotemporal distribution of red tides and affected cormorants, and (3) to demonstrate a temporal correlation between K. brevis proliferation and the number of brevetoxicosis affected cormorants. In total, 860 cormorants admitted to CROW between 2015 and 20109 were included in this retrospective study, as well as 6450 cell counts of K. brevis in sea samples. Brevetoxicosis symptoms included cerebellar ataxia of varying severity (22,4 % of the cormorants were non-ambulatory), head tremors (49,7 %), impaired palpebral reflex (14,5 %) and bradycardia (11,5%). Gastrointestinal signs were also observed, with melena (30,5%) and regurgitation (16,9 %). Anemia and hypoproteinemia were present in 16 % and 33,5 % of cormorants, respectively. A serum assay of brevetoxins by ELISA technique, carried out in 29 animals, revealed the presence of toxins in 100% of the animals tested, in concentration varying from 1,01 to 7,88 ng PbTx-3 eq/mL. Analysis of the K. brevis counts revealed 4 algal blooms between 2015 and 2019, that lasted 3 to 13 months and showed a highly varying intensity. Finally, we confirmed the hypothesis of a significant positive correlation between algal abundance and the number of cormorants showing signs of brevetoxicosis, admitted to a rehabilitation centre simultaneously or up to 11 weeks later. This correlation was maximal for a 2-week lag (r=0,46 ; p<0,01), suggesting a delay related to the transmission of brevetoxins through the food chain (consumption of contaminated fish or shellfish). Systematic brevetoxin assays at cormorants’ admittance and determination of the toxic dose for this species are necessary to complete the description of this disease and to better understand the exposure routes and the impact of algal blooms on a birds’ population scale.
Des « marées rouges », liées à la prolifération de l’algue dinoflagellé Karenia brevis, se produisent annuellement au sud-ouest de la Floride. K. brevis produit plusieurs neurotoxines, appelées brévétoxines. L’exposition de la faune sauvage à ces toxines par ingestion ou inhalation cause des signes cliniques aigus ou chroniques pouvant conduire à la mort des animaux. L’effet des brévétoxines sur les oiseaux piscivores est assez peu connu, bien que quelques études aient mis en évidence une augmentation de l’incidence des troubles neurologiques lors de marées rouges. Un nombre important de cormorans à aigrettes est présenté avec des troubles neurologiques à la Clinique pour la réhabilitation de la faune sauvage (CROW) de l’île de Sanibel (Floride). Nous avons mis en œuvre cette étude afin d’évaluer la prolifération de Karenia brevis et ses effets sur les cormorans, en développant trois axes majeurs : (1) réaliser une description clinique et épidémiologique de la brévétoxicose chez les cormorans admis en centre de réhabilitation (2) étudier la répartition spatio-temporelle des marées rouges et des cormorans atteints, et (3)mettre en évidence une corrélation temporelle entre la prolifération de K. brevis et le nombre de cas de brévétoxicose chez les cormorans. Au total, 860 cormorans admis à la CROW entre 2015 et 2019 ont été inclus dans cette étude rétrospective, et 6450 comptages cellulaires de K. brevis dans l’eau de mer. La brévétoxicose s’exprimait par une ataxie cérébelleuse de sévérité variable (avec un état non ambulatoire chez 22,4 % des animaux), des tremblements de la tête (49,7 %), un réflexe palpébral altéré (14,5 %) et une bradycardie (11,5 %). Des signes digestifs ont aussi été observés, avec du méléna (30,5 %) et des régurgitations (16,9 %). Une anémie et une hypoprotéinémie étaient présentes respectivement chez 16 % et 33,5 % des cormorans. Un dosage sérique de brévétoxines par technique ELISA, réalisé chez 29 animaux, a révélé la présence de toxines chez 100 % des animaux testés, en concentration variant de 1,01 à 7,88 ng PbTx-3 eq/mL. L’analyse des comptages de K. brevis a révélé 4 efflorescences algales entre 2015 et 2019, d’une durée de 3 à 13 mois et d’intensité très variable. Enfin, nous avons confirmé l’hypothèse d’une corrélation positive significative entre la concentration algale et le nombre de cormorans présentant des signes de brévétoxicose, admis en centre de réhabilitation simultanément ou jusqu’à 11 semaines plus tard. Cette corrélation était maximale pour un décalage de 2 semaines (r=0,46 ; p<0,01), suggérant un délai lié à la transmission des brévétoxines par la chaine trophique (consommation de poissons ou mollusques contaminés). La systématisation des dosages de brévétoxines à l’admission des cormorans et la détermination de la concentration toxique chez cette espèce seront nécessaires afin de compléter la caractérisation de cette affection, de mieux comprendre les voies d’exposition des cormorans et l’impact de la prolifération de K. brevis à l’échelle des populations d’oiseaux.
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